Unter dem von Zinnen gekrönten Giebel verbirgt sich ein mächtiger mittelalterlicher Wohnturm (13.Jh.), der den Kern des Museumsgebäudes bildet. Anbauten des 16. Jahrhunderts geben ihm sein heutiges Aussehen.
Im Inneren sind die Orginalmauern des Turmes mit seinen mittelalterlichen Schiebefenstern (einzigartig in Deutschland!) zu sehen. Archäologische Funde wie Gefäß- und Ofenkeramik, Glas, Münzen und Tierknochen geben Auskunft über die Burg vom 13. bis zum 19. Jahrhundert.
Über 400 Jahre war die Murnauer Burg Amts- und Wohnsitz der Pfleger des Klosters Ettal, die hier die Gerichtsbarkeit ausübten. Nach der Säkularisation (1803) nutzten wechselnde Besitzer das Gebäude zu Wohnzwecken und die Gemeinde bis 1980 als Schule.